Гиперактивация сперматозоидов и ее роль в процессе оплодотворения

DOI: 10.47026/2413-4864-2024-1-74-81

УДК: 611.013.11
ББК: 51.161.10

Беляева Л.А., Шурыгина О.В., Жилкина М.П., Миронов С.Ю., Кулакова О.В., Бовтунова С.С., Шурыгина А.С.

Гиперактивация сперматозоидов и ее роль в процессе оплодотворения

Ключевые слова: сперматозоид, гиперактивация, бесплодие, оплодотворение

На сегодняшний день, по оценкам ВОЗ, с проблемой бесплодия сталкивается каждый шестой человек в мире, при этом вклад мужского фактора составляет, по разным данным, от 30 до 50%. Понимание клеточных и молекулярных процессов, приводящих к подвижности сперматозоидов, необходимо для точной постановки диагноза и поиска решений данной проблемы.

Цель обзора – анализ и оценка актуальных данных по проблеме гиперактивации сперматозоидов, причин ее нарушения, молекулярных механизмов и прогностической ценности.

Материалы и методы. Использованы отечественные и зарубежные источники литературы с 1969 по 2022 г., которые были взяты из электронных библиотек научных публикаций и медицинских баз данных, в частности «КиберЛенинка», «Академия Google», «ScienceResearch», Elibrary.ru и PubMed. В обзор включались источники, соответствующие теме данного обзора, поиск которых производился с помощью таких ключевых слов, как сперматозоид, гиперактивация, бесплодие, оплодотворение.

Результаты исследования. Гиперактивация сперматозоидов является одним из факторов, обеспечивающих оплодотворение. Это Са2+ и энергетически-зависимый процесс, обусловливаемый нормальной работой CatSper и KSper каналов, а также цАМФ-, цГМФ-зависимых, потенциал-зависимых каналов. При отсутствии у мышей мужского пола гена SLC9A10 сперматозоиды созревают неподвижными, несмотря на удовлетворительно протекающий сперматогенез. Управляющие единицы в жгутике сперматозоида, состоящие из CatSper, SLC9A10 и ABHD2, расположенные на поверхности, необходимы для обеспечения быстрой передачи сигнала и согласованного управления сложным клеточным движением (гиперактивация и вращение).

Выводы. Подвижность сперматозоидов, приобретаемая в процессе их гиперактивации, является жизненно важной функциональной характеристикой, которая определяет способность мужских половых клеток проникать и мигрировать как в цервикальную слизь, так и в оболочку яйцеклетки (и в конечном счете оплодотворять её). Нарушение процессов гиперактивации или ее отсутствие может приводить к невозможности оплодотворения и, следовательно, быть одной из причин бесплодия в паре.

Литература

Alvarez L., Friedrich B.M., Gompper G. et al. The computational sperm cell. Cell. Biol., 2014, vol. 24(3), pp. 198–207. DOI:10.1016/j.tcb.2013.10.004.
Arcelay E., Salicioni A.M., Wertheimer E. et al. Identification of proteins undergoing tyrosine phosphorylation during mouse sperm capacitation. J. Dev. Biol., 2008, vol. 52(5-6), pp. 463–472. DOI: 10.1387/ijdb.072555ea.
Armon L., Eisenbach M. Behavioral mechanism during human sperm chemotaxis: involvement of hyperactivation. PLoS One, 2011, vol. 6(12), p. e28359. DOI: 10.1371/journal.pone.0028359.
Bastiaan H., Franken D. The influence of homogenous zona pellucida on human spermatozoa hyperactivation, acrosome reaction and zona binding. Andrologia, 2007, vol. 39(1), pp. 7–11. DOI: 10.1111/j.1439-0272.2006.00751.x.
Berendsen J.T.W., Kruit S.A., Atak N. et al. Flow-Free Microfluidic Device for Quantifying Chemotaxis in Spermatozoa. Chem., 2020, vol. 92(4), pp. 3302–3306. DOI: 10.1021/acs.analchem.9b05183p.
Björndahl L., Barratt C.L.R., Mortimer D. et al. Standards in semen examination: publishing reproducible and reliable date based on high-quality methodology. Reprod., 2022, vol. 37(11), pp. 2497–2502. DOI: 10.1093/humrep/deac189.PMID: 36112046.
Carlson A.E., Westenbroek R.E., Quill T. et al. CatSper1 required for evoked Ca2+ entry and control of flagellar function in sperm. Natl. Acad. Sci. USA, 2003, vol. 100(25), pp. 14864–14868. DOI: 10.1073/pnas.2536658100.
Cohen-Dayag A., Ralt D., Tur-Kaspa I. et al. Sequential acquisition of chemotactic responsiveness by human spermatozoa. Reprod., 1994, vol. 50(4), pp. 786–790. DOI: 10.1095/biolreprod50.4.786.
De La Vega-Beltran J.L., Sánchez-Cárdenas C., Krapf D. et al. Mouse sperm membrane potential hyperpolarization is necessary and sufficient to prepare sperm for the acrosome reaction. Biol. Chem., 2012, vol. 287(53), pp. 44384–44393. DOI: 10.1074/jbc.M112.393488.
Finkelstein M., Etkovitz N., Breitbart H. Ca2+ signaling in mammalian spermatozoa. Cell. Endocrinol., 2020, vol. 516, p. 110953. DOI: 10.1016/j.mce.2020.110953.
Hansen J.N., Rassmann S., Jikeli J.F. et al. SpermQ-a Simple Analysis Software to Comprehensively Study Flagellar Beating and Sperm Steering. , 2018, vol. 8(1), p. 10. DOI: 10.3390/cells8010010.
Hermes G.H., Herrera P.H., Montoya F. et al. Human sperm uses asymmetric and anisotropic flagellar controls to regulate swimming symmetry and cell steering. Science Advances, 2020, vol. 6(31), eaba5168. DOI: 10.1126/sciadv.aba5168.
Ho H.C., Granish K.A., Suarez S.S. Hyperactivated motility of bull sperm is triggered at the axoneme by Ca2+ and not cAMP. Biol., 2002, vol. 250(1), pp. 208–217. DOI: 10.1006/dbio.2002.0797.
Hunter R.H., Nichol R. A preovulatory temperature gradient between the isthmus and ampulla of pig oviducts during the phase of sperm storage. Reprod. Fertil., 1986, vol. 77(2), pp. 599–606. DOI: 10.1530/jrf.0.0770599.
Ishijima S., Mohri H., Overstreet J.W. et al. Hyperactivation of monkey spermatozoa is triggered by Ca2+ and completed by cAMP. Reprod. Dev., 2006, vol. 73(9), pp. 1129–1139. DOI: 10.1002/mrd.20420.
Krapf D., Arcelay E., Wertheimer E.V. et al. Inhibition of Ser/Thr phosphatases induces capacitation-associated signaling in the presence of Src kinase inhibitors. Biol. Chem., 2010, vol. 285(11), pp. 7977–7985. DOI: 10.1074/jbc.M109.085845.
Miller M.R., Kenny S.J., Mannowetz N. et al. Asymmetrically Positioned Flagellar Control Units Regulate Human Sperm Rotation. Rep., 2018, vol. 24(10), pp. 2606–2613. DOI: 10.1016/j.celrep.2018.08.016.
Miller M.R., Mannowetz N., Iavarone A.T. et al. Unconventional endocannabinoid signaling governs sperm activation via the sex hormone progesterone. Science, 2016, vol. 352(6285), pp. 555–559. DOI:10.1126/science.aad6887.
Minhas S., Bettocchi C., Boeri L. et al. EAU Working Group on Male Sexual and Reproductive Health. European Association of Urology Guidelines on Male Sexual and Reproductive Health, 2021, Update on Male Infertility. Eur., 2021, vol. 80(5), pp. 603–620. DOI: 10.1016/j.eururo.2021.08.014.
Mortimer S.T., van der Horst G., Mortimer D. The future of computer sperm-aided sperm analysis. Asian J. Androl., 2015, vol. 17(4), pp. 545–553. DOI: 10.4103/1008-682X.154312.
Smith D.J., Gaffney E.A., Gadêlha H. et al. Bend propagation in the flagella of migrating human sperm, and its modulation by viscosity. Motil. Cytoskeleton, 2009, vol. 66(4), pp. 220–236. DOI: 10.1002/cm.20345.
Spehr M., Schwane K., Riffell J.A. et al. Particulate adenylate cyclase plays a key role in human sperm olfactory receptor-mediated chemotaxis. Biol. Chem., 2004, vol. 279(38), pp. 40194–40203. DOI: 10.1074/jbc.M403913200.
Stival C., Puga Molina L. del C., Paudel B. et al. Sperm Capacitation and Acrosome Reaction in Mammalian Sperm. Anat. Embryol. Cell. Biol., 2016, vol. 220, pp. 93–106. DOI: 10.1007/978-3-319-30567-7_5.
Van der Horst G. Status of Sperm Functionality Assessment in Wildlife Species: From Fish to Primates. Animals (Basel), 2021, vol. 11(6), p. 1491. DOI: 10.3390/ani11061491.
Van der Horst G., Bennett M., Bishop J.D.D. CASA in invertebrates. Fertil. Dev., 2018, vol. 30(6), pp. 907–918. DOI: 10.1071/RD17470.
Van der Horst G., Maree L. Origin, migration and reproduction of indigenous domestic animals with special reference to their sperm quality. Animals (Basel), 2022, Mar. 5, vol. 12(5), p. 657. DOI: 10.3390/ani12050657.PMID: 35268225.
Van der Horst G., Maree L. Sperm form and function in the absence of sperm competition. Reprod. Dev., 2014, Mar., vol. 81(3), pp. 204–216. DOI: 10.1002/mrd.22277.
Visconti P.E., Moore G.D., Bailey J.L. et al. Capacitation of mouse spermatozoa. II. Protein tyrosine phosphorylation and capacitation are regulated by a cAMP-dependent pathway. Development., 1995, vol. 121(4), pp. 1139–1150. DOI: 10.1242/dev.121.4.1139.
Wang D., Hu J., Bobulescu I.A. et al. A sperm-specific Na+/H+ exchanger (sNHE) is critical for expression and in vivo bicarbonate regulation of the soluble adenylyl cyclase (sAC). Natl. Acad. Sci. USA, 2007, vol. 104(22), pp. 9325–9330. DOI: 10.1073/pnas.0611296104.
Wang D., King S.M., Quill T.A. et al. A new sperm-specific Na+/H+ exchanger required for sperm motility and fertility. Cell. Biol., 2003, vol. 5(12), pp. 1117–1122. DOI: 10.1038/ncb1072.
Yanagimachi R. In vitro capacitation of hamster spermatozoa by follicular fluid. Reprod. Fertil., 1969, vol. 18(2), pp. 275–286. DOI: 10.1530/jrf.0.0180275.
Zeng X.H., Yang C., Kim S.T. et al. Deletion of the Slo3 gene abolishes alkalization-activated K+ current in mouse spermatozoa. Natl. Acad. Sci. USA, 2011, vol. 108(14), pp. 5879–5884. DOI: 10.1073/pnas.1100240108.

Сведения об авторах

Беляева Лидия Александровна: аспирантка кафедры гистологии и эмбриологии, Самарский государственный медицинский университет, Россия, Самара (llibel@mail.ru; ORCID: https://orcid.org/0000-0003-2095-0452)

Шурыгина Оксана Викторовна: доктор медицинских наук, профессор кафедры гистологии и эмбриологии, профессор кафедры репродуктивной медицины, клинической эмбриологи и генетики, Самарский государственный медицинский университет; заведующая эмбриологической лабораторией, Клинический госпиталь ИДК «Мать и дитя», Россия, Самара (oks-shurygina@yandex.ru; ORCID: https://orcid.org/0000-0002-3903-4350)

Жилкина Мария Павловна: студентка IV курса института клинической медицины, Самарский государственный медицинский университет, Россия, Самара (jilkina.masha@yandex.ru; )

Миронов Сергей Юрьевич: соискатель ученой степени кандидата медицинских наук кафедры гистологии и эмбриологии, Самарский государственный медицинский университет, Россия, Самара (mironov0511@mail.ru; ORCID: https://orcid.org/0000-0002-9291-5376)

Кулакова Олеся Викторовна: кандидат медицинских наук, доцент кафедры гистологии и эмбриологии, Самарский государственный медицинский университет, Россия, Самара (olesvk@mail.ru; ORCID: https://orcid.org/0000-0002-8318-0355)

Бовтунова Светлана Сергеевна: кандидат медицинских наук, доцент кафедры гистологии и эмбриологии, Самарский государственный медицинский университет, Россия, Самара (s.s.bovtunova@samsmu.ru; ORCID: https://orcid.org/0000-0003-4920-2511)

Шурыгина Алина Сергеевна: студентка III курса института клинической медицины, Самарский государственный медицинский университет, Россия, Самара (Al.shurygina@yandex.ru; ORCID: https://orcid.org/0009-0004-8923-6446)

Ссылка на статью

Беляева Л.А., Шурыгина О.В., Жилкина М.П., Миронов С.Ю., Кулакова О.В., Бовтунова С.С., Шурыгина А.С. Гиперактивация сперматозоидов и ее роль в процессе оплодотворения [Электронный ресурс] // Acta medica Eurasica. – 2024. – №1. – С. 74-81. – URL: https://acta-medica-eurasica.ru/single/2024/1/8/. DOI: 10.47026/2413-4864-2024-1-74-81.

Статья журнала

Беляева Л.А., Шурыгина О.В., Жилкина М.П., Миронов С.Ю., Кулакова О.В., Бовтунова С.С., Шурыгина А.С.